Im Jahre 1398 vergab der Papst auf Bitten der Kurfürsten der Universität 12 Pfründen aus den Domstiften Speyer und Worms und aus weiteren Stiften der beiden Städte und dem Territorium der Kurpfalz. Da es bei der Pfründenverteilung um einen gravierenden Eingriff in bestehende Besitzstände zugunsten des Neuankömmlings Universität ging, war jeweils das Zusammenspiel von Papst und Landesherren notwendig, um die neuen Rechte auch durchzusetzen. Wenn der alte Inhaber einer Pfründe verzichtete oder starb, konnte diese dann an einen Universitätslehrer fallen.
Im Jahre 1400 wurde die Heiliggeistkirche in Heidelberg durch den Papst von der Mutterkirche St. Peter gelöst und mit weiteren Pfründen aus dem Marienstift in Neustadt (an der Weinstraße) ausgestattet. In der Zeit von 1400 bis 1410, als Ruprecht III. von der Pfalz die Königswürde innehatte ("Ruprecht I."), wurde die Heiliggeistkirche zur Stiftskirche und Grablege ausgebaut. Bis 1452 wurden zehn Doktoren der drei höheren Fakultäten und 14 (schlechter besoldete) Magister aus der Artistenfakultät über die Pfründen der Stiftskirche finanziert, die quasi als Firma fungierte.
Neben den Pfründen gab es auch andere Finanzquellen für die Universität, z.T. schon recht moderne, auf Geldabgaben fußende, wie sie seit 1292/93 die Anteile an den Rheinzöllen in Bacharach (4%) und Kaiserswerth (5%) darstellten, die u.a. auch mit Geld aus einem 1390 von Papst Bonifaz IX. ausgeschriebenen Ablaß erworben worden waren, der 3000 Gulden einbrachte. Die Gebühren der Studenten für Immatrikulation, Vorlesungen und Examina gingen direkt an das Personal der Universität - und zwar zu einem Drittel an die Magister, zu einem Drittel an den Pedell und zu einem Drittel an den Rektor.
Letztlich blieb die Universität Heidelberg bis weit in die Neuzeit hinein auf ein kompliziertes Geflecht von besitzrechtlichen Finanzquellen angewiesen, die besonders bei den eigenverantwortlich einzutreibenden Abgaben an Geld und Naturalien gewissen Schwankungen unterlagen. Erst ab 1803 wird die Universität direkt staatlich finanziert ("etatisiert").